指挥官主线任务是游戏剧情核心，围绕Tenno的身世之谜与Orokin遗产展开。玩家通过一系列任务逐步解锁指挥官的潜力，从最初的操作战甲到最终自由控制指挥官行动。主线任务顺序为：Vor的战利品、悲剧的开端、被偷走的梦、Archwing、新疑谜团、Natah、第二场梦、内战、Harrow的枷锁、变节序言、牺牲。其中第二场梦和内战是解锁指挥官功能的关键节点。
第二场梦任务首次引入指挥官概念，玩家需完成梦境挑战以解锁专精系统。此阶段指挥官仅能短暂脱离战甲，通过按住特定按键激活技能，能量条限制使其无法自由行动。任务揭示了Tenno与战甲的关系，并开启后续剧情伏笔。完成该任务后，玩家需继续推进至内战任务，这是指挥官能力全面解放的转折点。
内战任务允许指挥官完全脱离战甲独立移动，并解锁基础行动如奔跑、跳跃和技能释放。任务过程中需追踪目标并参与太空战斗，最终获得指挥官的第一张特殊装备蓝图。此后玩家可通过专精系统进一步强化指挥官能力，包括五大流派技能树升级。需注意，指挥官的自由移动功能仅在完成内战后生效，此前仍需依赖战甲载体。
后续主线如牺牲等任务进一步深化指挥官背景，并引入Excalibur Umbra等特殊战甲。指挥官与战甲的协同机制成为后期战斗核心，例如通过瞬移切换实现战术配合。主线任务不仅推动剧情，还逐步解锁游戏机制，如虚空遗物破解和开放世界内容。玩家需按顺序完成前置任务，部分节点需达到特定段位或装备要求。
指挥官主线任务的设计强调叙事与玩法结合，任务目标涵盖潜行、解密、多势力对抗等多样化机制。部分环节需组队协作，例如防御战或Boss战。任务奖励包括战甲蓝图、武器部件和剧情关键道具，建议优先完成以解锁全部游戏功能。
